Современные трактовки эволюционных и антропоэкологических аспектов гипотезы «экономного генотипа»

Аннотация

Введение. Существует целый ряд генов, отдельные аллели которых или их комбинации обеспечивают склонность носителя к заболеванию. В случае диабета 2 типа, ожирения, метаболического синдрома была выдвинута гипотеза «экономного генотипа» как подобной комбинации аллелей генов, обеспечивавшей их носителям преимущества в историческом и доисторическом прошлом, но провоцирующей заболеваемость ныне. Подобный генотип должен был ранее подвергаться положительному отбору, тогда как в современном мире может играть негативную роль. Также очевидно, что выраженность «экономного генотипа», равно как и формирующие его гены и их аллели, должны зависеть от антропоэкологических условий: экологии региона проживания популяции людей и системы их хозяйствования.

Цель предлагаемого обзора – систематизация современных взглядов на проблему «экономного генотипа» с особым вниманием к эволюционным и антропоэкологическим аспектам проблемы.

Материалы и методы. Работа представляет собой обзор рецензируемой научной литературы. Мы рассматриваем основные положения гипотезы «экономного генотипа», её обоснование, доводы сторонников и критиков. Обсуждаются эволюционные, антропологические и экологические аспекты гипотезы «экономного генотипа».

Результаты. Значительное число публикаций и обобщающих работ даёт представление о распределении «экономных генотипов» в различных по происхождению и антропологической принадлежности популяциях. Однако уровни охвата материала и включения в анализ популяционных данных неравномерны. Геногеография «экономных генотипов» остаётся неравномерно и чаще всего недостаточно изученной. Актуальной задачей остаётся максимально полная и методически корректная систематизация первичных материалов о распространенности «экономных генотипов», их связи с экологическими условиями природной среды и антропогенными факторами, включая традиционные типы хозяйствования и обусловленный ими характер питания.

Заключение. Мы считаем комплексный экологический подход наиболее перспективным направлением теоретических исследований проблемы «экономных генотипов». Подход с позиций концепции формирования (конструирования) ниш снимает кажущиеся противоречия между основными гипотезами, рассмотренными в нашем обзоре – экономным генотипом, дрейфующим генотипом и экономным фенотипом.

Литература

Бондарева Э.А., Парфентьева О.И., Сонькин В.Д. "Бережливый" генотип: ожирение или спортивный успех // Вестник Московского университета. Серия 23. Антропология, 2017. №3. С. 56–67.

Боровкова Н.П., Шереметьева В.А., Евсюков А.Н., Спицын В.А. Закономерности распределения аллелей аполипопротеина Е (АРОЕ) среди мирового народонаселения // Вестник Московского университета. Серия 23. Антропология, 2010. № 2. С. 21–35.

Гасанов Е.В. Гибридизация в эволюции человека // Вестник Московского университета. Серия 23. Антропология, 2022. № 3. С. 72–85. DOI: 10.32521/2074-8132.2022.3.072-085.

Козлов А.И. Изменение генофонда северных популяций: «закат этносов» или формирование новой адаптивной группы? // Вестник археологии, антропологии и этнографии, 2014. №3. С. 99–107.

Козлов А.И., Балановский О.П., Вершубская Г.Г., Горин И.О., Балановская Е.В с соавт. Генетически детерминированная недостаточность трегалазы в различных группах населения России и сопредельных стран. Вопросы питания, 2021. Т. 90. № 5. С. 96–103. DOI: 10.33029/0042-8833-2021-90-5-96-103.

Козлов А.И., Вершубская Г.Г., Лисицын Д.В., Санина Е.Д., Атеева Ю.А. Пермские и волжские финны: медицинская антропология в экологической перспективе. Пермь: ПГПУ. 2009. 160 с.

Максименко Л.В. Эпигенетика как доказательная база влияния образа жизни на здоровье и болезни // Профилактическая медицина, 2019. T. 22. №2. С. 115–120. DOI: 10.17116/profmed201922021115.

Abondio P., Sazzini M., Garagnani P., Boattini A., Monti D. et al. The genetic variability of APOE in different human populations and its implications for longevity. Genes, 2019, 10 (3), pp. 222. DOI: 10.3390/genes10030222.

Aisyah R., Sadewa A.H., Patria S.Y., Wahab A. The PPARGC1A is the gene responsible for thrifty metabolism related metabolic diseases: a scoping review. Genes, 2022, 13, pp. 1894. DOI: 10.3390/genes13101894.

Ayub Q., Moutsianas L., Chen Y., Panoutsopoulou K., Colonna V. et al. Revisiting the thrifty gene hypothesis via 65 loci associated with susceptibility to type 2 diabetes. Am. J. Hum. Genet., 2014, 94 (2), pp. 176–185.

Barker D. The midwife, the coincidence, and the hypothesis. Br. Med. J., 2003, 327, pp. 1428–1430.

Baschetti R. Diabetes epidemic in newly westernized populations: is it due to thrifty genes or to genetically unknown foods? J. Roy. Soc. Med., 1998, 91 (12), pp. 622–625.

Bernstein M.S., Costanza M.C., James R.W. et al. Physical activity may modulate the effects of APOE genotype on the lipid profile. Arterioscler. Thromb Vasc. Biol., 2002, 22 (1), pp. 133–140.

Bhopal R.S. Genetic explanations 1: the thrifty genotype and its variants. Epidemic of Cardiovascular Disease and Diabetes: Explaining the Phenomenon in South Asians Worldwide. Oxford, 2019; online edn. Oxford Academic, pp. 38–57. DOI: 10.1093/med/9780198833246.003.0002.

Bindon J.R., Baker P.T. Bergmann's rule and the thrifty genotype. Amer. J. Phys. Anthropol., 1997, 104 (2), pp. 201–210.

Borinskaya S.A., Kal'ina N.R., Sanina E.D., Kozhekbaeva ZH.M., Veselovskij E.M. et al. Polymorphism of the apolipoprotein E gene (APOE) in the populations of Russia and neighboring countries. Russ. J. Genet., 2007, 43, pp. 1201–1207. DOI: 10.1134/S1022795407100158.

Cadzow M., Merriman T.R., Boocock J., Dalbeth N., Stamp L.K. et al. Lack of direct evidence for natural selection at the candidate thrifty gene locus, PPARGC1A, BMC Medical Genetics, 2016, 17 (1). pp. 80–93.

Chakravarthy M.V., Booth F.W. Eating, exercise, and “thrifty” genotypes: connecting the dots toward an evolutionary understanding of modern chronic diseases. Journal of Applied Physiology, 2004, 96, pp. 3–10.

Chermon D., Birk R. FTO common obesity SNPs interact with actionable environmental factors: physical activity, sugar-sweetened beverages and wine consumption. Nutrients, 2022, 14 (19), pp. 4202. DOI: 10.3390/nu14194202.

Corbo R.M, Scacchi R. Apolipoprotein E (APOE) allele distribution in the world. Is APOE*4 a 'thrifty' allele? Ann. Hum. Genet., 1999, 63 (4), pp. 301–310.

Egert S., Rimbach G., Huebbe P. ApoE genotype: From geographic distribution to function and responsiveness to dietary factors. Proceedings of the Nutrition Society, 2012, 71 (3), pp. 410–424. DOI:10.1017/S0029665112000249.

Eisenberg D.T., Kuzawa C.W., Hayes M.G. Worldwide allele frequencies of the human apolipoprotein E gene: climate, local adaptations, and evolutionary history. Am. J. Phys. Anthropol., 2010, 143 (1), pp. 100–111.

Elks C.E., Loos R.J.F., Sharp S.J., Langenberg C., Ring S.M. et al. Genetic markers of adult obesity risk are associated with greater early infancy weight gain and growth. PLoS Med., 2010, 7 (5), pp. e1000284.

Entringer S., de Punder K., Buss C., Wadhwa P.D. The fetal programming of telomere biology hypothesis: an update. Phil. Trans. R. Soc. B., 2018, 373, pp. 20170151. DOI: 10.1098/rstb.2017.0151.

Genné-Bacon EA. Thinking evolutionarily about obesity. The Yale Journal of Biology and Medicine, 2014, 87 (2), pp. 99–112.

Gicquel C., El-Osta A., Le Bouc Y. Epigenetic regulation and fetal programming. Best Pract. Res. Clin. Endocrinol. Metab., 2008, 22, pp. 1–16.

Gluckman P.D., Hanson M.A. Living with the past: evolution, development, and patterns of disease. Science, 2004, 305, pp. 1733–1736.

Gluckman P.D., Hanson M.A., Beedle A.S. Early life events and their consequences for later disease: a life history and evolutionary perspective. Amer. J. Hum. Biol., 2007, 19, pp. 1–19.

Hales C.N., Barker D.J.P. Type 2 (non-insulin-dependent) diabetes mellitus: the thrifty phenotype hypothesis. Diabetologia, 1992, 35, pp. 595–601.

Hales C.N., Barker D.J. The thrifty phenotype hypothesis. Br. Med. Bull., 2001, 60, pp. 5–20. DOI: 10.1093/bmb/60.1.5.

Hancock A.M., Clark V.J., Qian Y., Di Rienzo A. Population genetic analysis of the uncoupling proteins supports a role for UCP3 in human cold resistance. Mol. Biol. Evol., 2011, 28 (1), pp. 601–614.

Hanson R.L., Van Hout C.V., Hsueh W.C., Shuldiner A.R., Kobes S. et al. Assessment of the potential role of natural selection in type 2 diabetes and related traits across human continental ancestry groups: comparison of phenotypic with genotypic divergence. Diabetologia, 2020, 63 (12), pp. 2616–2627. DOI: 10.1007/s00125-020-05272-8.

Ho Cha M., Soo Kim K., Suh D., Chung S.I., Yoon Y. A UCP1‐412A> C polymorphism is associated with abdominal fat area in Korean women. Hereditas, 2008, 145 (5), pp. 231–237. DOI: 10.1111/j.1601-5223.2008.02071.x.

Huang C., Chen W., Wang X. Studies on the fat mass and obesity-associated (FTO) gene and its impact on obesity-associated diseases. Genes & Diseases, 2022, DOI: 10.1016/j.gendis.2022.04.014.

Jobling M.A., Hurles M.E., Tyler-Smith C. Human Evolutionary Genetics. NY, Garland Publ., 2004. 523 p. ISSN 2352-3042.

Joffe B., Zimmet P. The thrifty genotype in type 2 diabetes: an unfinished symphony moving to its finale? Endocrine. 1998,9 (2), pp.139–141. DOI: 10.1385/ENDO:9:2:139.

Johnson R.J., Sánchez-Lozada L.G., Nakagawa T., Rodriguez-Iturbe B., Tolan D. et al. Do thrifty genes exist? Revisiting uricase. Obesity, 2022, 30 (10), pp. 1917–1926. DOI: 10.1002/oby.23540.

Koerber-Rosso I., Brandt S., von Schnurbein J., Fischer-Posovszky P., Hoegel J. et al. A fresh look to the phenotype in mono-allelic likely pathogenic variants of the leptin and the leptin receptor gene. Mol. Cell. Pediatr., 2021, 8, p. 10. DOI^ 10.1186/s40348-021-00119-7.

Kozlov A.I., Borinskaya S.A., Sanina E.D. The APOE gene ε4/ε4 “thrifty genotype” and risk of metabolic disorders in populations of the Ural region. Russian Journal of Genetics: Applied Research, 2012, 2 (2), pp.135–140.

Kozlov A., Vershubsky G., Borinskaya S., Sokolova M., Nuvano V. Activity of disaccharidases in Arctic populations: Evolutionary aspects. J. Physiol. Anthropol., 2005, 24, pp. 473–476.

Li E. Chromatin modification and epigenetic reprogramming in mammalian development. Nat. Rev. Genet., 2002, 3, pp. 662–673.

Li X., Sun X., Jin L., Xue F. Worldwide spatial genetic structure of angiotensin-converting enzyme gene: a new evolutionary ecological evidence for the thrifty genotype hypothesis. Eur. J. Hum. Genet., 2011, 19 (9), pp. 1002–1008. DOI: 10.1038/ejhg.2011.66.

McDermott R. Ethics, epidemiology and the thrifty gene: biological determinism as a health hazard. Soc. Sci. Med., 1998, 47 (9). pp. 1189–1195.

Meeks K.A.C., Bentley A.R., Adeyemo A.A., Rotimi C.N. Evolutionary forces in diabetes and hypertension pathogenesis in Africans. Hum. Mol. Genet., 2021, 30, pp. R110–R118.

Meeks K.A.C., Henneman P., Venema A., Addo J., Bahendeka S. et al. Epigenome-wide association study in whole blood on type 2 diabetes among sub-Saharan African individuals: findings from the RODAM study. Int. J. Epidemiol., 2019, 48, pp. 58–70.

Moleres A., Rendo-Urteaga T., Zulet M.A., Marcos A., Campoy C. et al. Obesity susceptibility loci on body mass index and weight loss in Spanish adolescents after a lifestyle intervention. J. Pediatr., 2012, 161 (3), pp. 466–470.

Neel J.V. Diabetes mellitus: A "thrifty" genotype rendered detrimental by "progress"? Am. J. Hum. Genet., 1962, 14 (4), pp.353–362.

Neel J.V. The "Thrifty Genotype" in 1998. Nutr. Rev., 1999, 57 (5, Pt II), pp. 2–9.

Nishimura T., Katsumura T., Motoi M., Oota H., Watanuki S. Experimental evidence reveals the UCP1 genotype changes the oxygen consumption attributed to non-shivering thermogenesis in humans. Sci. Rep., 2017, 7 (1). pp. 1–7. DOI: 10.1038/s41598-017-05766-3

Odling-Smee F.J., Laland K.N., Feldman M.W. Niche Construction: The Neglected Process in Evolution. Princeton: Princeton University Press, 2003, pp. 488

Prentice A.M. Starvation in humans: evolutionary background and contemporary implications. Mech Ageing Dev., 2005, 126 (9), pp. 976–981.

Raghavan M., Steinrücken M., Harris K., Schiffels S., Rasmussen S. et al. Genomic evidence for the Pleistocene and recent population history of Native Americans. Science, 2015, 349 (6250). pp. aab3884. DOI: 10.1126/science.aab3884

Reddon H., Patel Y., Turcotte M., Pigeyre M., Meyre D. Revisiting the evolutionary origins of obesity: lazy versus peppy-thrifty genotype hypothesis. Int. J. Obes., 2018, 19 (11), pp. 1525–1543. DOI: 10.1111/obr.12742.

Rosenquist J.N., Lehrer S.F., Malley A.J., Zaslavsky A.M., Smoller J.W., et al. Cohort of birth modifies the association between FTO genotype and BMI. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2015, 112 (2). pp. 354–359. DOI: 10.1073/pnas.1411893111

Sellayah D. The impact of early human migration on brown adipose tissue evolution and its relevance to the modern obesity pandemic. J. Endocrine Soc., 2019, 3 (2), pp. 372–386. DOI: 10.1210/js.2018-00363.

Sellayah D., Cagampang F., Cox R. On the evolutionary origins of obesity: a new hypothesis. Endocrinology, 2014, 155 (5), pp. 1573–1588. DOI:10.1210/en.2013-2103.

Sharma A.M. The thrifty-genotype hypothesis and its implications for the study of complex genetic disorders in man. J. Mol. Med., 1998, 76 (8), pp. 568–571.

Shinozaki K., Okuda M., Hinoda Y., Okayama N., Fukuda T., et al. Fat-mass and obesity-associated gene variant and changes of body mass index from ages 3 to 13 years. I. Pract., 2014, 8 (4), pp. 382–387. DOI: 10.1016/j.orcp.2013.07.005.

Southam L., Soranzo N., Montgomery S.B., Frayling T.M., McCarthy M.I. et al. Is the thrifty genotype hypothesis supported by evidence based on confirmed type 2 diabetes- and obesity-susceptibility variants? Diabetologia, 2009, 52 (9), pp. 1846–1851. DOI: 10.1007/s00125-009-1419-3.

Speakman J.R. Thrifty genes for obesity and the metabolic syndrome – time to call off the search? Diab. Vasc. Dis. Res., 2006, 3 (1), pp. 7–11.

Speakman J. Thrifty genes for obesity, an attractive but flawed idea, and an alternative perspective: the ‘drifty gene’ hypothesis. Int. J. Obes., 2008, 32, pp. 1611–1617. DOI: 10.1038/ijo.2008.161.

Tanaka R., Fuse S., Kuroiwa M., Amagasa S., Endo T. et al. Vigorous-intensity physical activities are associated with high brown adipose tissue density in humans. Intern. J. Envirl. Res. Publ. Health, 2020, 17 (8), pp. 2796. DOI: 10.3390/ijerph17082796.

Wang G., Speakman J.R. Analysis of positive selection at single nucleotide polymorphisms associated with body mass index does not support the "thrifty gene" hypothesis. Cell Metabolism, 2016, 24 (4), pp. 531–541. DOI: 10.1016/j.cmet.2016.08.014.

Watanabe M., Risi R., Tafuri M.A., Silvestri V., D’Andrea D. et al. Bone density and genomic analysis unfold cold adaptation mechanisms of ancient inhabitants of Tierra del Fuego. Sci. Rep., 2021, 11 (1), pp. 23290. DOI: 10.1038/s41598-021-02783-1.

Wu T., Xu S. Understanding the contemporary high obesity rate from an evolutionary genetic perspective. Hereditas, 2023, 160, p. 5. DOI: 10.1186/s41065-023-00268-x.

Zhang Z., Chen N., Liu R., Yin N., He Y. et al. The rs1421085 variant within FTO promotes but not inhibits thermogenesis and is potentially associated with human migration. BioRxiv. 2021, pp. 456245. DOI: 10.1101/2021.08.13.456245.